里貝羅蟲屬
里貝羅蟲（Ribeiroia）() 是一種吸蟲寄生蟲，其生活史依序感染扁蜷科（ramshorn snails）的淡水螺作為第一中間宿主，魚類及兩棲類幼體作為第二中間宿主，鳥類與哺乳類則為其終宿主（見 ）。在北美，里貝羅蟲的感染被認為與兩棲類的肢體畸形有關。寄生蟲感染與肢體畸形之間的關聯引發了以下問題：(a) 寄生蟲在兩棲類中引發的畸形是否正在增加（見 ），以及 (b) 這類異常對兩棲類族群保育的影響（見 ）。
分類學
里貝羅蟲是扁形動物門、吸蟲綱下的一個寄生蟲屬。目前已確認的里貝羅蟲有三種及一個亞種：北美的 R. ondatrae、加勒比地區的 R. marini、加勒比瓜德羅普島的 R. m. guadeloupensis，以及非洲的 R. congolensis（Johnson et al. 2004）。吸蟲 Cercaria lileta 與里貝羅蟲關係密切，分子序列數據顯示其可能亦為里貝羅蟲屬的一個物種（Johnson et al. 2004）。所有里貝羅蟲物種皆有食道憩室（esophageal diverticula）此一獨特的形態特徵（亦即從食道橫向延伸出的兩個短盲支）。與里貝羅蟲親緣關係相近的其他屬別包括 Cladocystis trifolium、Cathemasia 及 Echinostoma（Johnson et al. 2004）。關於這些物種在形態學與生態學上的差異，以及彼此間的親緣關係，更多細節請參閱 Johnson et al. (2004)。
生命週期
麝鼠里貝羅蟲（Ribeiroia ondatrae）具有間接的複雜生命週期。成蟲寄生於掠食性鳥類或哺乳類（終宿主）體內，若有其他成蟲存在，便會進行有性繁殖。成熟的成蟲將卵釋放至宿主的腸道中，並隨宿主糞便排出，卵需要在水中才能發育。卵的發育期通常為 2-3 週，但時間會因水溫而異。卵孵化為纖毛幼蟲（miracidia），這是一個具纖毛的自由活動寄生階段，它們會感染第一中間宿主——扁蜷科的扁蜷螺，寄生於螺類的生殖組織，並最終形成雷蚴（rediae），這是一個移動緩慢、狀似蠕蟲的寄生階段。雷蚴進行無性繁殖，並以螺類的生殖組織為食，從而使其去勢。感染約六週後成熟，此時螺體內的雷蚴開始釋放出稱為尾動幼蟲（cercariae）的第二個自由游泳階段。麝鼠里貝羅蟲尾動幼蟲的關鍵辨識特徵是其分叉的食道（儘管此特徵也可能出現在一些近緣屬，如 Cladocystis trifolium 中）。尾動幼蟲會感染兩棲類或魚類（第二中間宿主），在兩棲類體內，牠們會在肢芽中形成包囊；在魚類體內，則沿著側線及頭部、身體和鰓的鱗片形成包囊。包囊化的尾動幼蟲變為囊蚴（metacercariae），這是一個具有薄外膜的休眠寄生階段。囊蚴形態類似失去尾巴的尾動幼蟲，且不進行繁殖。當終宿主（鳥類及哺乳類）捕食了體內有囊蚴包囊的兩棲類或魚類時，便會受到感染。囊蚴從包囊中脫出，附著於終宿主的腸道並發育為成蟲（通常在鳥類的前胃及哺乳類的胃中），至此完成整個生命週期。
感染與兩棲類畸形
實驗室研究
實驗性暴露於麝鼠里貝羅蟲尾動幼蟲的環境，已被證明會導致多種蛙類、蟾蜍及蠑螈物種產生肢體畸形，包括太平洋樹蛙（Pseudacris regilla）、西方蟾蜍（Anaxyrus boreas）、北方豹蛙（Lithobates pipiens）、美洲蟾蜍（A. americanus）、長趾鈍口螈（Ambystoma macrodactylum）、綠蛙（L. clamitans）及林蛙（L. sylvatica）。尾動幼蟲似乎偏好感染兩棲類幼體發育中的肢芽及其周圍區域，這會改變或抑制肢體的發育。畸形與死亡的風險，會因寄生蟲暴露程度、宿主發育階段及所涉及的兩棲類物種而異。如同預期中的大型寄生蟲感染，尾動幼蟲的暴露量與病理現象之間存在劑量依賴關係，此現象在處於肢芽發育前或發育初期的兩棲類幼體中尤為明顯。尾動幼蟲穿透宿主組織時會利用蛋白水解酶。其改變肢體發育的確切機制尚不清楚，但可能的途徑包括入侵寄生蟲造成的機械性干擾、寄生蟲釋放致畸化學物質，或兩者兼具。
不同兩棲類物種對感染的感受性及後續的病理現象亦有差異。例如，灰樹蛙（Hyla versicolor）對感染有很強的抵抗力，但蟾蜍（如美洲蟾蜍 A. americanus）在暴露於寄生蟲後，則表現出高頻率的死亡與畸形（Johnson and Hartson 2009）。肢體畸形的類型也因物種及暴露時的發育階段而有所不同。與里貝羅蟲暴露相關的最常見發育錯誤為皮膚蹼（皮膚融合）、肢體及肢段缺失（缺肢及半肢）、額外的肢體及指／趾（多肢及多趾），以及骨三角。決定物種間感受性差異的因素仍不甚明瞭。然而，這些觀察結果顯示，單憑畸形的類型，可能不足以診斷是否為里貝羅蟲暴露所致。
田野調查
里貝羅蟲感染已被證實與自然環境中兩棲類族群的畸形有關，尤其是在美國西部與中西部地區。在美國西部進行的一項大規模研究中，里貝羅蟲感染的存在與其豐度，皆能預測一個或多個兩棲類物種出現高於基線（如 >5%）的畸形頻率。在九個物種中觀察到肢體畸形，其頻率範圍從 <5% 到將近 90%。里貝羅蟲在解釋其他地區兩棲類畸形報告中的角色則不一；里貝羅蟲曾與美國中西部及東北部的畸形「熱點」地區相關聯，但在佛蒙特州、阿拉斯加州、百慕達及密西根州的畸形調查中則未檢測到此寄生蟲。
地理分佈
麝鼠里貝羅蟲（Ribeiroia ondatrae）廣泛分佈於全美，記錄顯示其存在於 37 個州的 22 個物種中（Johnson and McKenzie 2008）。多數與里貝羅蟲相關的畸形記錄來自加州、奧勒岡州、華盛頓州、蒙大拿州、明尼蘇達州、威斯康辛州、新澤西州及賓夕法尼亞州。關於里貝羅蟲在加拿大及中美洲的分佈情況，目前所知甚少。在兩棲類中，此寄生蟲的豐度與觀察記錄的數量，似乎皆與主要鳥類遷徙路徑呈正相關，並集中於太平洋、密西西比及大西洋遷徙路線沿線（Johnson et al. 2010）。此觀察結果顯示，終宿主（鳥類）的活動是決定寄生蟲在大陸尺度分佈的重要因素，但此假說尚待嚴謹的驗證。麝鼠里貝羅蟲最常於靜水棲地（如池塘、湖泊及濕地）的兩棲類中被發現，這些棲地能支持扁蜷螺的生存。其他里貝羅蟲物種則分佈於加勒比地區與南美洲（R. marini 及 R. marini guadeloupensis）以及非洲（R. congolensis）。然而，這些物種是否會感染兩棲類或導致肢體畸形，則尚未被探討。
出現的證據
關於兩棲類畸形的報告可追溯至 200 多年前，顯示此普遍現象並非兩棲類族群中新近發生的事件（Ouellet 2000）。儘管兩棲類畸形在歷史上早有記載，真正的問題在於，這類畸形在野生兩棲類族群中的盛行率與嚴重程度是否正在增加。有限的歷史畸形數據，以及缺乏畸形基線數據，使得評估畸形現象是否正在出現的嘗試變得複雜。然而，過去十年的研究顯示，畸形現象在某些兩棲類族群中確實正在出現。例如，明尼蘇達州北方豹蛙的畸形背景率從 1958-1963 年的 0.4% 上升至 1996-1997 年的 2.5%（Hoppe 2000），且近期觀察到的畸形更為嚴重、種類也更多樣。同樣地，Johnson and Lunde (2005) 在比較近期（1990-2000）與歷史（1899-1989）文獻時發現，近期的報告記錄了：
- 範圍更廣、更嚴重的畸形，
- 更多受影響的兩棲類物種，
- 更多受影響的地點，以及
- 在所報告地點中，受影響個體的頻率範圍更高。
然而，對這兩項研究而言，驅動畸形現象明顯增加的機制均未被確定（見影響出現的因素）。在一項更嚴謹的研究中，Johnson et al. (2003) 確認，在八個地點中的六個，其歷史上的畸形（1947-1990）與里貝羅蟲感染有關。此外，其中三個地點至今仍持續出現肢體畸形，在一個或多個物種中的頻率為 7-50%。特別是一個位於蒙大拿州西部的池塘（Jette Pond），太平洋樹蛙（Pseudacris regila）的畸形盛行率從 1960 年的 20% 增加到 2000 年的 46%，這與里貝羅蟲感染強度的增加有關。儘管需要更多研究，這些研究提供了證據，顯示畸形現象，特別是與里貝羅蟲感染相關的畸形，正在某些兩棲類族群中出現。
影響感染的因素
營養物質 - 氮與磷的富集是普遍存在的人為環境變遷形式，可能影響寄生蟲感染（Johnson and Carpenter 2008）。營養富集導致優養化，而優養化已透過對水生食物網的直接與間接影響，被證實與麝鼠里貝羅蟲的出現有關（Johnson and Chase 2004）。優養化增加感染的根本機制，包含增加受感染的第一中間宿主螺類密度，以及增加受感染螺類所產生的寄生蟲數量（Johnson et al. 2007）。
殺蟲劑 - 殺蟲劑仍被視為影響兩棲類畸形的潛在因素（Johnson et al. 2010）。然而，近期的研究多聚焦於殺蟲劑與寄生蟲感染之間的交互作用（Kiesecker 2002; Rohr et al. 2008）。田野實驗指出，農業逕流與感染增加之間存在關聯（Kiesecker 2002）。實驗室研究進一步證明，其生物學機制為殺蟲劑暴露降低了宿主對抗寄生蟲的免疫能力（Kiesecker 2002）。此外，營養物質的添加與殺蟲劑污染之間可能存在關聯，兩者共同導致感染增加，其方式是同時增加了暴露機會並抑制了宿主的免疫系統（Rohr et al. 2008a, b）。
生物多樣性 - 宿主物種多樣性與群落結構被認為會透過一種名為「稀釋效應」的假說來影響疾病動態（Ostfeld and Keesing 2000）。對麝鼠里貝羅蟲而言，宿主物種在感受性上的差異，會影響多物種群落中的感染模式（Johnson et al. 2008, Johnson and Hartson 2009）。因此，包含不同感受性物種的、更多樣化的兩棲類幼體群落，能改變寄生蟲的感染成功率，以及其在敏感宿主物種中所造成的病理現象。例如，實驗中將幼蟾蜍（敏感物種）與幼灰樹蛙（抵抗物種）一同飼養，其感染率降低了 37%，畸形也較少（Johnson et al. 2008）。
寄生蟲引發的畸形與兩棲類保育
吸蟲所致兩棲類畸形，其族群層級的後果，或許是最未經探討、最複雜且最關鍵的面向。這些寄生蟲及其引發的畸形是否構成保育風險？雖然尚無直接證據將吸蟲造成的畸形與兩棲類族群下降連結，但確實有理由感到擔憂（Johnson and McKenzie 2008）。例如，在多種蛙類與蟾蜍中，實驗室研究顯示，即使是低程度的里貝羅蟲感染，也能引發 30-95% 的死亡率（見 Johnson et al. 2010）。相應地，多年的田野研究顯示，在變態蛙類高感染率及高畸形率的地區，回到繁殖地的兩棲類中，僅有 <2% 的個體表現出畸形，這暗示里貝羅蟲感染與畸形對個體存活及生殖力有著有害的後果（Johnson et al. 2001）。在一些歷史上曾出現高感染率及高畸形盛行率的特定濕地中，數種兩棲類物種已顯著減少或消失（綜述見 Johnson and McKenzie 2008）。鑒於這些數據，以及越來越多證據顯示里貝羅蟲感染正在增加（Johnson and McKenzie 2008），將麝鼠里貝羅蟲視為對兩棲類族群與多樣性的威脅是審慎的作法，特別是當其與其他壓力源共同作用時。
參見
- Ribeiroia ondatrae